Kyrkans historia är intimt förknippad med stadens uppkomst och öden. 1491 erhöll Öregrund stadsrättigheter och med dessa kravet att anlägga en kyrka. Kyrkan grundlades därför 1491, men det är oklart när den var färdigställd. Kyrkan har eldhärjats 1652 och 1719 i samband med "rysshärjningarna". Efter den senare branden stod kyrkan utan tak, sakristia och med raserat vapenhus. En stor del av inredningen hade dessutom gått förlorad. Från år 1723 följde under flera decennier kontinuerliga reparations- och nybyggnader. Åren 1763-64 förnyades stora delar av kyrkans inredning. De reparationer och restaureringar som därefter har skett har inte avsevärt ändrat kyrkans arkitektur.
Vapenhuset
Vapenhusets inre är täckt av ett platt trätak och i dess västra del är kyrkobiblioteket inrymt. Huruvida vapenhuset är samtida med kyrkan är ovisst. Det är i vart fall förändrat efter kyrkans uppförande då år 1690 ett gravkor
för ätten Brask tillkom.
Ljusbäraren
i form av ett ankare är en gåva till kyrkan 1991 och utförd av konstnären Lars Mattsson.
Altaret
Altaruppsatsen i barockstil är från 1763 och tillverkad av snidat, målat och förgyllt trä. Den har bekostats av kofferdikaptenen Matthias Söderman i Öregrund. Mittpartiet i högrelief visar Jesus i Getsemane omgiven av en artikektonisk uppbyggnad med voluter, putti (änglar) med Jesu pinoredskap samt Jahves namn i strålkrans. På ömse sidor flankerad av skulpturer föreställande Tron med kors och kalk samt Hoppet med brinnande hjärta och ankare.
Läktaren
i väster byggdes år 1764 men fick sin nuvarande form vid kyrkans omfattande restaurering år 1914 då läktaren sänktes och dess trappor ombyggdes. En tidigare läktare från 1707 gick förlorad vid ryssbranden år 1719. Det nuvarande orgelverket tillkom 1996 och ersatte tidigare orgelverk från 1914. Det ursprungliga orgelverket var från 1836.
Votivskepp
Det finns vackra votivskepp i Öregrunds kyrka.
Altarskåpet
Det medeltida altarskåpet på den södra väggen är från mitten av 1400-talet och har tidigare haft sin plats på högaltaret. Skåpet, som är ett nordtyskt arbete, är ett s k Mariaskåp och har tidigare suttit i S:ta Klara kyrka i Stockholm där det nedtogs år 1658 för att år 1664 ges som en gåva till kyrkan i Öregrund. Mittpartiet visar jungfru Maria som himladrottning med krona och spira hållande det nakna Jesusbarnet på sitt knä, därunder tre profeter, varav en kvinnlig, möjligen Hanna (Luk 2:36), flankerad av två manliga. Till vänster om Maria ser vi överst S:ta Margareta och under henne S:ta Dorotea med korg. Till höger om Maria: överst S:ta Barbara med torn och nedtill S:ta Agnes med sitt attribut, ett lamm. I skåpets flygeldörrar framställs de tolv apostlarna och på dess yttersidor finns fragmentariska bilder av de fyra evangslisterna. Altarskåpet genomgick 1988 en omfattande renovering.
Max 200 personer får vistas i Öregrunds kyrka.
Klockstapeln
Den rödmålade spånbeklädda klockstapeln, som är hela 18 meter hög till takfoten, ligger på en höjd sydväst om kyrkan. Vindflöjeln på toppen av huven bär årtalet 1736. Sannolikt påbörjades då en reparation och ombyggnad av en tidigare klockstapel, som byggdes ca 1690 men nedbränts av ryssarna år 1719. I klockstapeln hänger två klockor, "Lillklockan" gjuten av Gorgen Putensen i Stockholm år 1650 och "Storklockan" gjuten av Gerhard Meyer d.y. i Stockholm år 1752. Den konstfulla inramningen av urtavlornas särpräglade ornament har utförts år 1843 av bildhuggare Jonas Leufstadius.